Formada pela École Nationale d’Administration da França e pelo Institut d’Etudes Politiques de Paris, possui diploma em Administração de Empresas pela Universidade de Lancaster (Reino Unido). Tendo trabalhado no setor da cultura desde o início da sua carreira profissional, Audrey Azoulay concentrou-se nomeadamente no financiamento da radiodifusão pública francesa e na reforma e modernização do sistema de apoio ao cinema francês. Ela também serviu a Comissão Europeia fornecendo a sua experiência em questões relativas à cultura e à comunicação.
Em 2014, como conselheira cultural do Presidente da República Francesa, iniciou nomeadamente o desenvolvimento de um plano de protecção do património em perigo, que conseguiu implementar em 2016 como Ministra da Cultura e da Comunicação.